Рис. 1. Некоторые стрептофиты. 1 — истинно многоклеточная (с дифференциацией органов и тканей) харовая водоросль Chara (фото Sven Dahlke с сайта dbg-phykologie.de). 2, 3 — пластинчатая колеохетовая водоросль Coleochaete (иллюстрации из статьи L. E. Graham et al., 2012. Aeroterrestrial Coleochaete (Streptophyta, Coleochaetales) models early plant adaptation to land): 2 — обычная жизненная форма водной колеохетовой водоросли: однослойная дисковидная пластинка (стрелочки указывают на клетки, имеющие хлоропласты особой формы), 3 — колеохетовая водоросль, выращенная в эксперименте вне воды: это уже не однослойная пластинка, а толстый «коврик» из переплетающихся нитей; длина масштабной отрезка на фото 2 — 50 мкм, а на фото 3 — 500 мкм = 0,5 мм (в десять раз больше!). 4 — нитчатая сцеплянковая водоросль Spirogyra (фото с сайта en.wikipedia.org). 5 — одноклеточная сцеплянковая водоросль Closterium (фото с сайта protist.i.hosei.ac.jp). 6 — спорофиты мха Rhizomnium (фото Margaret Gaines с сайта fineartamerica.com). Спорофиты — это коробочки на высоких ножках; «листочки» внизу — гаметофиты. Именно многоклеточный спорофит стал главным приобретением высших растений, отличающим их от всех других стрептофит
Исследования геномов высших растений и их родственников, относящихся к стрептофитовым водорослям, приводят биологов к двум выводам: 1) высшие растения не выходили на сушу, будучи многоклеточными, а изначально формировались прямо на суше — весьма вероятно, что их ближайшие одноклеточные предки уже были наземными; 2) молекулярные преадаптации к освоению суши формировались у предков высших растений очень постепенно и давно — как минимум с первых шагов эволюции ветви стрептофит, и в этом отношении история происхождения высших растений схожа с историей происхождения многоклеточных животных.
Зеленые хозяева Земли
Трудно найти событие, которое бы изменило облик планеты Земля сильнее, чем возникновение высших растений. Образованный ими сплошной растительный покров, который с середины палеозоя покрывает большую часть земной суши, можно было бы назвать одним из биологических чудес света; недаром изучением его структуры занимается отдельная сложная наука — геоботаника. Высшие растения сильно изменили состав земной атмосферы, обогатив ее кислородом в количестве, немыслимом в более ранние эпохи. Повлияли они и на климат, и на рельеф, и уж тем более — на круговорот биогенных элементов. Ну и само собой разумеется, что появление наземных растительных сообществ создало много новых экологических ниш с новыми источниками питания, а это стало «приглашением» к выходу на сушу многоклеточных животных — сначала членистоногих, потом и позвоночных.
По всем этим причинам неудивительно, что происхождение высших растений очень интересует биологов. Откуда же они взялись?
Высшие растения относятся к большой эволюционной ветви эукариот, которая называется Plantae или Archaeplastida (см. рис. 2 в новости Случайно открытый жгутиконосец обновляет систему эукариот, «Элементы», 06.02.2019). Если представить себе родословное древо эукариот в виде обычного дерева, то от основания ствола архепластид первым делом отойдут две не слишком толстые веточки: глаукофитовые водоросли и красные водоросли. Все остальные архепластиды образуют мощную ветвь, которая называется Viridiplantae, то есть — буквально — зеленые растения. Однако ветвь зеленых растений, в свою очередь, сразу разделяется на две ветви потоньше: хлорофиты и стрептофиты (см. Д. Леонтьев, 2014. Общая биология: система органического мира). Хлорофиты гораздо разнообразнее, но зато стрептофиты успешнее освоили сушу. Высшие растения — это веточка внутри группы стрептофит (рис. 1). Таково их «место прописки» на всеобщем эволюционном древе.
Надо сказать, что хлорофиты и стрептофиты во многом похожи друг на друга. Обе ветви начались с одноклеточных, и в обеих постепенно появилась многоклеточность, причем это происходило отчасти параллельно: без помощи микроскопа неспециалист вряд ли отличит, например, хлорофитовую нитчатую водоросль улотрикс от стрептофитовой нитчатой водоросли спирогиры, хотя общие предки этих водорослей, несомненно, были одноклеточными. Возникает вопрос: почему эти ветви вообще разошлись?
Немецкий биолог Буркхард Беккер (Burkhard Becker) обратил внимание на то, что между хлорофитами и стрептофитами есть различия в механизме фотодыхания (B. Becker, 2012. Snow ball earth and the split of Streptophyta and Chlorophyta; см. также обзор в журнале «Знание — сила»). Фотодыхание — это частичное «сжигание» продуктов фотосинтеза, сопровождаемое поглощением кислорода, выделением углекислого газа и синтезом аминокислот. В одном из этапов фотодыхания могут для одной и той же цели использоваться разные ферменты: у хлорофит — гликолатдегидрогеназа, а у стрептофит — гликолатоксидаза. Разница в том, что в первом случае побочным продуктом этого этапа становится молекула с замечательным названием «восстановленный никотинамидадениндинуклеотид» (НАДH), которая заодно служит источником энергии, а во втором — абсолютно ненужная клетке перекись водорода. То есть биохимия стрептофит менее экономична. Между тем вероятное время расхождения хлорофит и стрептофит, судя по молекулярным данным, лежит где-то в окрестности знаменитой эпохи Земли-снежка, когда большая часть земной поверхности, включая и сушу, и океаны, была покрыта толстым слоем льда (см. С. Ястребов, 2016. Кислородная революция и Земля-снежок). Беккер предполагает, что хлорофиты сформировались в океане под ледяным панцирем, где света для фотосинтеза было мало и приходилось бороться за каждый квант энергии, а стрептофиты — в пресных лужах на поверхности ледяного панциря, где могло не хватать всего остального, но уж свет был в избытке. Поэтому там, где была возможность выбора, хлорофиты предпочли более сложный и экономичный путь, а стрептофиты — более прямолинейный и расточительный. Если эта красивая гипотеза верна, то получается, что стрептофитовые водоросли уже с момента своего возникновения были «слегка наземными».
Однако для того, чтобы разобраться в проблеме происхождения высших растений, этого все равно недостаточно. Тут нужны детали, и прежде всего — касающиеся родственных связей.
Неожиданные родичи
Помимо высших растений, к стрептофитам относятся шесть групп водорослей: мезостигмовые, хлорокибовые, клебсормидиевые, харовые, колеохетовые и сцеплянковые. Первые три группы по всем параметрам относительно далеки от высших растений, и о них сейчас можно больше не говорить, к счастью для тех читателей, которых пугает альгологическая номенклатура. На протяжении многих десятилетий ближайшими родственниками высших растений считались харовые водоросли. Это — крупные многоклеточные пресноводные водоросли, внешне похожие на хвощ, с отлично выраженными аналогами стебля и листьев и с многоклеточными половыми органами, напоминающими половые органы высших растений. Более роскошных предков было не найти.
Существовала, впрочем, и альтернативная идея, согласно которой высшие растения произошли не от харовых, а от колеохетовых водорослей. Последние не достигают такой сложности, как харовые, но зато прекрасно приспосабливаются к жизни на мелководье. «Тело» такой водоросли представляет собой пластинку из переплетенных нитей, которую очень легко представить себе в качестве переходной стадии при выходе на сушу. Более того, в эксперименте колеохетовую водоросль можно заставить жить вообще вне воды, просто на влажном субстрате (L. E. Graham et al., 2012. Aeroterrestrial Coleochaete (Streptophyta, Coleochaetales) models early plant adaptation to land).
Однако похоже на то, что молекулярная филогенетика опровергает все эти гипотезы. На самом деле ближайшими современными родственниками высших растений оказались не харовые и не колеохетовые, а сцеплянковые водоросли (M. N. Puttick et al., 2018. The interrelationships of land plants and the nature of the ancestral embryophyte). Любой ботаник подтвердит, что из более-менее правдоподобных кандидатур именно сцеплянковые водоросли меньше всего похожи на высшие растения. В этой группе нет форм сложнее нитчатых (например, та же спирогира), большинство же сцеплянок — одноклеточные. Но самым серьезным доводом против близкого родства сцеплянок с высшими растениями всегда было размножение.
Дело в том, что у высших растений наблюдается типичная оогамия: маленькая подвижная мужская половая клетка оплодотворяет большую неподвижную женскую. При этом мужские половые клетки — сперматозоиды — как и у животных, двигаются с помощью жгутиков. У споровых растений, например у мхов и папоротников, жгутиковые сперматозоиды самостоятельно доплывают до яйцеклеток. Семенным растениям подвижность половых клеток не нужна, и у подавляющего большинства из них она вместе со жгутиками исчезла. Но интересно, что у двух групп семенных растений, а именно у саговников и у гинкго, жгутиковые сперматозоиды до сих пор есть (W. F. Friedman, E. M. Gifford, 1997. Development of the male gametophyte of Ginkgo biloba: a window into the reproductive biology of early seed plants). Это очень древний признак, остаток далекого эволюционного прошлого.
А вот у сцеплянок жгутиков не бывает: у них просто утрачены соответствующие гены. Поэтому их клетки всегда неподвижны. Одноклеточные сцеплянки придают себе плавучесть не за счет активного движения, а за счет причудливых выростов жесткой клеточной стенки. Надо сказать, что иногда это выглядит очень красиво: все желающие могут полюбоваться, например, на изображения относящихся к сцеплянкам десмидиевых водорослей, сделанные великим Эрнстом Геккелем. Но никаких сперматозоидов и яйцеклеток у сцеплянок нет. У них выработан оригинальный вариант полового процесса, когда клетки конъюгируют («сцепляются») и содержимое одной из них перетекает в другую. Ничего общего с размножением высших растений это не имеет.
Тем не менее, по современным данным, именно сцеплянковые водоросли — сестринская группа высших растений (рис. 2), точно так же, как воротничковые жгутиконосцы — сестринская группа животных (см. «Первичность губок» опережает по очкам «первичность гребневиков», «Элементы», 12.11.2019). Правда, эти жгутиконосцы все-таки не являются прямыми предками животных. Сцеплянки — тоже не прямые предки высших растений. Потеря жгутиков, изобретение особого способа размножения — все это наверняка случилось уже после того, как эволюционная ветвь сцеплянок отделилась от ветви, ведущей к высшим растениям. Но более близких современных родственников у высших растений, судя по всему, нет.
Рис. 2. Родственные связи стрептофит. Использована иллюстрация из статьи F. Leliaert et al., 2012. Phylogeny and molecular evolution of the green algae, но схема родственных отношений соответствует изложенной в обсуждаемой статье в Current Biology. Хлорокибовые водоросли не показаны: они не всегда считаются самостоятельной группой. Все остальные пояснения — в тексте
Что касается последнего общего предка высших растений и сцеплянок, то весьма вероятно, что он был одноклеточным. Ведь и сейчас большинство сцеплянок — одноклеточные. Это означает, что высшие растения при всем желании не могли унаследовать от своих водных предков никакие многоклеточные структуры. Наука, изучающая превращения таких структур — эволюционная морфология — тут бессильна. То ли дело, если бы предками высших растений оказались великолепные харовые!.. Но увы, это не так. Переход от водорослей к высшим растениям придется реконструировать «вслепую», без опоры на морфологическую преемственность.
Для ученых, работавших сто или хотя бы тридцать лет назад, такая задача была бы безнадежной. Она и сейчас непроста, но сейчас у биологов есть как минимум один новый мощный инструмент, позволяющий добыть хоть какую-то информацию. Это — чтение геномов.
Из воды на сушу… или наоборот?
В конце 2019 года вышла статья с анализом полных геномов двух сцеплянковых водорослей, находящихся очень близко к эволюционному корню этой группы (S. Cheng et al., 2019. Genomes of subaerial Zygnematophyceae provide insights into land plant evolution). Они называются Mesotaenium и Spiroglaea. Одна из них — спироглея — даже выделена авторами в особый подкласс: на филогенетическом древе, которое они получили, она оказалась сестринской группой ко всем остальным сцеплянкам, вместе взятым. Попутно проводились сравнения геномов сцеплянок с геномами других Viridiplantae: хлорофит, клебсормидиевых, харовых и высших растений. Серия таких сравнений позволяет довольно точно выяснить, какие гены когда приобретались.
В результате был составлен список генов, которые, вероятнее всего, появились у общего предка сцеплянок и высших растений (не раньше и не позже). Оказалось, что эти новые гены можно грубо разделить на четыре группы. Во-первых, это факторы транскрипции, то есть регуляторы активности других генов. Во-вторых, это гены, продукты которых вовлечены в гормональную сигнализацию; тут надо учитывать, что гормоны растений — фитогормоны — ничуть не менее разнообразны, чем гормоны животных, и роль их в регуляции роста и развития огромна. В-третьих, это гены, продукты которых участвуют или в создании клеточной стенки, или в ее перестройке (ремоделировании). Клеточные стенки — самая прочная часть растительного организма, его механическая основа. И четвертая группа — гены, кодирующие антистрессорные белки, которые облегчают реакцию клеток на экстремальные условия: например, на высыхание.
Приобретения оказались достаточно масштабными. Например, у общего предка высших растений и сцеплянок, возможно, появилось сразу три новых семейства факторов транскрипции (GRAS, KNOX2 и BBR/BPC). Это много: сравнительная геномика нас учит, что даже в масштабах сотен миллионов лет новые генные семейства появляются не так уж часто, а когда появляются, это обычно связано с появлением нового плана строения или образа жизни (см. Дупликация гомеобоксных генов могла быть одной из причин кембрийского взрыва, «Элементы», 13.02.2015). Какой же новый образ жизни освоил общий предок сцеплянок и высших растений?
Здесь стоит присмотреться к «главным героям» геномного исследования. Мезотениум и спироглея — самые примитивные современные сцеплянки (в данном случае слово «примитивный» обозначает эволюционную ветвь, рано отошедшую от общего ствола). Спироглея — одноклеточная водоросль, мезотениум — нитчатая, хотя и ее клетки тоже вполне могут жить поодиночке (см. Mesotaenium). Но самое интересное, что обе они живут в основном на суше, хотя и во влажных, конечно, местах: на почве, на камнях, на мху. Не архаичный ли это признак? Авторы обсуждаемой работы уверены, что общий предок сцеплянок и высших растений жил в субаэральных условиях — то есть, попросту говоря, в наземных. Это прекрасно объясняет его новшества, особенно приобретение генов, влияющих на структуру клеточной стенки и на устойчивость к высыханию.
А еще это означает, что современные сцеплянковые водоросли, ведущие полностью водный образ жизни — которых все же большинство — вернулись в воду вторично. Но почему бы и нет?
Еще в 1980 году американские ботаники Ледьярд Стеббинс (George Ledyard Stebbins) и Джерри Хилл (Jerry Hill) опубликовали статью под названием: «Выходили ли многоклеточные растения на сушу?» (G. L. Stebbins, G. J. C. Hill, 1980. Did multicellular plants invade the land?). Для многих этот вопрос был неожиданным. Традиционно было принято думать, что какие-то сложные многоклеточные водоросли, имевшие зачатки листьев и жившие на пресноводном мелководье, сначала приспособились поднимать над водой стебель, а потом постепенно освоили незатопляемую сушу и стали высшими растениями (см., например: В. Л. Комаров, 1961. Происхождение растений). Но данные, накопившиеся к концу 1970-х годов, заставили Стеббинса и Хилла сделать вывод, что этот классический сценарий, собственно, ни из чего не следует.
Выяснилось, что большинство так называемых «зеленых водорослей» относится не к той группе, от которой могли бы произойти высшие растения. Напомним, что ствол Viridiplantae распадается на эволюционные ветви хлорофит и стрептофит (последних раньше называли «харофитами»). Они отличаются по нескольким стойким и, по-видимому, древним признакам: например, у хлорофит в фотодыхании принимает участие гликолатдегидрогеназа, а у стрептофит — гликолатоксидаза. Это биохимическое различие открыли как раз в 1970-х годах, и уже тогда стало ясно, что оно маркирует очень давно разошедшиеся эволюционные ветви (см., например: G. L. Floyd, J. L. Salisbury, 1977. Glycolate dehydrogenase in primitive green algae). Есть между ними и другие различия, связанные с деталями строения клеток. Высшие растения — это стрептофиты, и произойти они могли только от каких-нибудь более древних членов этой группы.
Внешне высшие растения больше всего напоминают харовые водоросли. Но это сходство — явно конвергентное, то есть приобретенное независимо. Все остальные стрептофиты устроены крайне просто: в этой группе нет никаких намеков на расчлененные многоклеточные тела, которые могли бы сначала «высунуть голову» из воды, а потом распространиться на сухой берег. Гораздо вероятнее, что стрептофиты начинали осваивать сушу, будучи еще одноклеточными. Поэтому Стеббинс и Хилл считали, что высшие растения (вернее, их предки) стали многоклеточными уже на суше (рис. 3). И мы видим, что современные геномные исследования подтверждают этот вывод. Действительно, все указывает на то, что общие предки сцеплянок и высших растений были одноклеточными и наземными. Только потом некоторые их потомки вернулись в воду, причем успев «по дороге» потерять жгутики. Это признак наземной адаптации: жгутиковые подвижные стадии очень полезны в воде, а вот на суше без них можно и обойтись.
Впрочем, у высших растений потеря жгутиков не произошла (вернее, произошла, но на целую геологическую эру позже). По этому признаку они архаичнее сцеплянок.
Рис. 3. Сценарий эволюции стрептофит, соответствующий представлениям Стеббинса и Хилла. Они считали, что исходно наземными были не только общие предки сцеплянок и высших растений, но и вообще все стрептофиты — с многократными возвратами в воду. Харовые и десмидиевые водоросли — примеры таких вторичных возвратов. Иллюстрация из статьи: J. Harholt et al., 2016. Why plants were terrestrial from the beginning, с изменениями
Длинная рука ГПГ
Особая проблема связана с происхождением одной группы регуляторных генов — упоминавшихся выше факторов транскрипции GRAS.
Это большое семейство, у высших растений в него входят десятки генов. Любой регуляторный ген — это переключатель, который потенциально может регулировать что угодно. Реально, конечно, у большинства групп регуляторных генов есть какие-то свои типичные функции, но в ходе эволюции они могут довольно легко расширяться и меняться. GRAS-гены участвуют в росте, развитии, адаптации к стрессовым факторам, а также во взаимодействии растений со своими симбионтами (например, с микоризными грибами и с клубеньковыми бактериями). У сцеплянковых водорослей GRAS-гены тоже есть — в частности, у мезотениума и спироглеи это генное семейство представлено прекрасно. Проблема в том, что поиск по генетическим базам данных не обнаружил гомологов GRAS-генов ни у каких других эукариот. Зато обнаружил у бактерий. Все известные на данный момент обладатели GRAS-генов — это высшие растения, сцеплянковые водоросли и пять групп бактерий: дельта-протеобактерии, бактероиды, цианобактерии, актиномицеты и грамположительные бактерии. Поразительно, насколько эти группы разные! Такое широкое распространение GRAS-генов среди совершенно различных бактерий наверняка означает, что сами бактерии активно обменивались этими генами путем горизонтального переноса (ГПГ). Как известно, у бактерий горизонтальный перенос генов — дело обычное (см., например: В эволюции бактерий горизонтальный генетический обмен играет ту же роль, что и половое размножение у высших организмов, «Элементы», 09.04.2012). Очевидно, GRAS-гены были им полезны для регуляции работы генома, в частности, через метилирование ДНК (см. GRAS domain family).
Но откуда взял GRAS-гены общий предок высших растений и сцеплянок? Унаследовать их от более древних эукариот он не мог, потому что (насколько сейчас известно) ни у каких других эукариот этих генов просто нет. Скорее всего, они были получены в результате горизонтального переноса от каких-то почвенных бактерий (см. Гены бактерий помогли водорослям выбраться на сушу, «Элементы», 06.12.2019). От каких именно — сказать трудно, потому что «внутрибактериальный» горизонтальный перенос очень сильно запутал картину. Но это и не так уж важно. Еще Стеббинс и Хилл писали, что некоторые особенности стрептофитов могут объясняться адаптацией к жизни на влажной почве. Вот они и адаптировались, в том числе и таким способом.
Горизонтальный перенос генов от бактерий к эукариотам — явление далеко не такое частое, как перенос между разными бактериями, но и не слишком редкое (см., например: Получение генов пектиназ от протеобактерий резко ускорило видообразование палочников, «Элементы», 15.06.2016). У сцеплянок и высших растений это, похоже, не единственное генное семейство, приобретенное таким способом. Для скептического отношения тут нет оснований, не стоит только впадать в другую крайность и рассматривать горизонтальный перенос генов как универсальный движитель эволюции. Если общий предок сцеплянок и высших растений, как это предполагается, получил новые семейства генов от почвенных бактерий, то он сначала вышел на сушу и только потом нахватался генов от микроорганизмов, с которыми там пришлось иметь дело. То есть первопричиной освоения растениями суши эти гены не были.
От растений к животным
Недавно два известных биолога, палеонтолог Филип Донохью (Philip C. J. Donoghue) и специалист по молекулярной биологии развития Йорди Папс (Jordi Paps Montserrat), выпустили статью, предлагающую своего рода синтетический взгляд на современное состояние проблемы происхождения высших растений. Стоит отметить, что вышла она в журнале Current Biology, который вообще часто публикует полезные обзорные статьи по актуальным проблемам, краткие, но очень содержательные. Донохью и Папс рассматривают данные о происхождении адаптаций, определивших облик высших растений — и предлагают свои выводы.
Например, хорошо известно, что корни большинства высших растений образуют взаимовыгодные ассоциации с почвенными грибами (см. Ю. Т. Дьяков, 2003. Грибы и растения). Такой союз корневой системы растения с грибом называется микоризой. Эта адаптация — одна из древнейших, какие только есть у наземных растений: ископаемые остатки микоризы найдены уже в отложениях ордовикского периода (D. Redecker et al., 2000. Glomalean fungi from the Ordovician). По современным данным, 80% всех высших растений живут в постоянном симбиозе с микоризообразующими грибами. Остальные 20% — результат нескольких независимых случаев потери способности к симбиозу (P. M. Delaux et al., 2014. Comparative phylogenomics uncovers the impact of symbiotic associations on host genome evolution), но это исключения, а не правило. Поскольку симбиоз с грибами очень важен, он обеспечивается большим набором специальных генов, кодирующих всевозможные сигнальные и транспортные белки. Гены эти приобретались постепенно. Сравнительный анализ геномов показывает, что часть из них появилась в начале эволюции стрептофит — задолго до сцеплянок и высших растений. Более того, некоторые из этих генов появились еще до расхождения стрептофит и хлорофит (P. M. Delaux et al., 2015. Algal ancestor of land plants was preadapted for symbiosis). Конечно, это не обязательно означает, что такие древние организмы, как общие предки стрептофит и хлорофит, уже осваивали сушу: функции генов когда-то могли быть другими, ведь сигнальные и транспортные белки по своей природе достаточно универсальны. Но это означает, что генетические преадаптации к освоению суши накапливались у растений очень давно — буквально на протяжении нескольких сотен миллионов лет.
О том же самом свидетельствует прослеженная биоинформатикой история нескольких других групп генов, влияющих на структуру клеточной стенки, на гормональную сигнализацию и на устойчивость к стрессовым факторам — таким, как высыхание и чрезмерная освещенность (для наземных водорослей последнее немаловажно). Даже у одного из самых примитивных стрептофит — клебсормидиевой водоросли Klebsormidium flaccidum — при ближайшем рассмотрении обнаружился набор сигнальных и антистрессовых систем, которые раньше считались уникальными для высших растений (K. Hori et al., 2014. Klebsormidium flaccidum genome reveals primary factors for plant terrestrial adaptation). Клебсормидиум — морфологически очень простая водоросль, ее колонии имеют форму линейных нитей, и нет никаких указаний на то, что ее предки когда-нибудь были устроены более сложно. Живет она не только в воде, но и в наземных местообитаниях — на коре, на почве, на камнях. Так что, вероятно, Стеббинс и Хилл были в какой-то мере правы: у стрептофит с самого начала была склонность к наземной жизни. У хлорофит такое тоже встречается (см. Trentepohlia), только реже. Возможно, что в эволюции стрептофит переходы из воды на сушу и обратно происходили много раз.
В современной эволюционной биологии вошло в оборот понятие «инструментарий развития» (developmental toolkit). Имеется в виду набор генов и белков (в первую очередь регуляторных), образующих элементную базу для сборки более-менее сложного организма. Инструментарий развития всегда многофункционален, поэтому архитектура организмов, построенных на основе близких наборов генов, может достаточно сильно отличаться. Вероятно, можно сказать, что на регуляторные гены, сигнальные пути и другие элементы инструментария развития распространяется сформулированный в свое время физиологами и морфологами принцип мультифункциональности, дополнительным по отношению к которому является принцип множественного обеспечения функций (см. С. П. Маслов, 1980. Ограничение возможностей гомеостаза мультифункциональностью и главные пути его обхода). Возможности варьирования функций в мультифункциональной системе очень широки. Молекулярный «инструмент», необходимый для развития многоклеточного организма, вполне может пригодиться одноклеточному — и наоборот.
Инструментарий развития, обеспечивающий формирование сложного организма высших растений, формировался в ходе эволюции постепенно, во много этапов, и некоторая его часть возникла уже у одноклеточных водорослей. Сравнительная геномика демонстрирует это вполне наглядно. И это — не особенность, свойственная лишь эволюции растений. Донохью и Папс отмечают, что сценарии происхождения высших растений и многоклеточных животных выглядят с этой точки зрения очень похоже.
Животные относятся к большой эволюционной ветви эукариот, которая называется Opisthokonta (ее ранг примерно равен рангу ветви Plantae = Archaeplastida, к которой относятся высшие растения; см. Случайно открытый жгутиконосец обновляет систему эукариот, «Элементы», 06.02.2019). В свою очередь, ствол Opisthokonta разделяется на две толстые ветви: Holomycota и Holozoa. К первой из них относятся грибы, ко второй — животные, в обоих случаях вместе с многочисленными одноклеточными и колониальными родственниками. Происхождение многоклеточных животных — тема популярная, неудивительно, что ее сейчас активно исследуют с применением всего арсенала методов молекулярной филогенетики, биологии развития и биоинформатики. Возникающая здесь картина, по выражению Донохью и Папса, «отзеркаливает» (mirrors) модель, которую мы видим на примере происхождения высших растений. И там, и там инструментарий развития, задействуемый у сложных многоклеточных организмов, уходит корнями в глубокую древность: можно показать, что он приобретался очень постепенно, во много этапов, начиная даже не с колониальных, а с одноклеточных форм.
Образно говоря, Holozoa шли к многоклеточности широким фронтом. Сравнительная геномика демонстрирует, что при достижении многоклеточности у них произошло не столько «изобретение» совершенно новых генов, сколько кооптирование древних генов для новых задач (см. A. Sebe-Pedros et al., 2017. The origin of Metazoa: a unicellular perspective). Довольно многие гены, считавшиеся раньше уникальными для многоклеточных животных, в действительности оказались свойственными всем Holozoa, а иногда и всем Opisthokonta. В генетический репертуар одноклеточного предка животных совершенно точно уже входили многие гены, функции которых у животных связаны с клеточной адгезией, межклеточной сигнализацией и регуляцией транскрипции (см., например: У одноклеточных организмов есть ген, способный управлять развитием хорды, «Элементы», 25.10.2013). Но в разных эволюционных ветвях эти гены реализовали свои возможные функции по-разному. В некоторых ветвях некоторые гены вообще исчезли, подобно тому, как у сцеплянковых водорослей исчезли гены, кодирующие белки жгутиков и часть факторов иммунитета. В истории происхождения многоклеточных животных и высших растений явно просматривается общий сюжет. Общий, как выражаются иные мыслители, паттерн.
Пульсирующая морфологическая вселенная
Рассмотрим эволюционную ветвь стрептофит. Пройдя адаптивную радиацию, она разделилась на шесть-семь ветвей следующего порядка (они были перечислены выше). Представители этих ветвей, с одной стороны, пополняют свой инструментарий развития, а с другой — морфологически усложняются. Связь между этими событиями, конечно, есть, но благодаря принципу мультифункциональности она очень непрямая: Донохью и Папс так и говорят, что между геномной и морфологической эволюцией наблюдается разрыв (disconnect). Это — фон, на котором происходит становление высших растений.
Высшие растения иначе называются эмбриофитами, потому что у них есть многоклеточный зародыш. Этот и некоторые другие признаки маркируют выход на новый уровень организации (что бы это словосочетание ни обозначало). Если воспользоваться классической терминологией, перед нами типичный ароморфоз.
Но вот что интересно. Разные ветви стрептофит эволюционировали в сторону нового уровня организации в большой мере параллельно. Самые продвинутые — харовые водоросли — успели стать во многом похожими на высшие растения: у них есть не только тело, четко дифференцированное на органы, но и аналоги архегониев — женских органов полового размножения, наличие которых всегда считалось одним из ключевых признаков высших растений (многоклеточный зародыш последних находится именно внутри архегония). Но успешный переход на уровень специализированных наземных многоклеточных организмов совершили вовсе не харовые водоросли. И не колеохетовые, у которых тоже есть многоклеточное тело. Его совершила эволюционная линия, начинающаяся с одноклеточного общего предка эмбриофит и сцеплянок. К переходу преадаптировались многие, но удался он лишь одной группе, причем не самой морфологически сложной, а совсем наоборот — самой простой.
Получается, что в морфологических координатах ароморфоз отнюдь не выглядит как постепенный, инерционный, закономерный процесс. Пусть преадаптация к нему и идет «широким фронтом» (просто за счет обитания многих групп в промежуточной зоне), но главный прорыв удается совершить единицам. «Много званых, но мало избранных».
Более того, похоже, что в нашем случае прорыв в новую среду произошел через упрощение структуры. Ясно, что сцеплянковые водоросли сейчас упрощены по сравнению со своими предками (теми, кто еще не относился к этой группе). Но и заочно знакомый нам общий предок сцеплянок и эмбриофит, по мнению Донохью и Папса, вполне мог быть вторично упрощен по сравнению с древними группами, имевшими более сложную морфологию. Исходя из логики эволюционной теории это не так уж удивительно: сбрасывание груза специализаций вполне может расширять адаптивные возможности (см., например: В. А. Красилов, 1986. Нерешенные проблемы теории эволюции). Получается, что при ароморфозе эволюционирующая группа проходит сквозь этакое морфологическое «бутылочное горлышко»: в новую среду она берет с собой только самое необходимое. А вот ветви с пышной морфологией имеют шансы оказаться тупиковыми. Впрочем, мы пока не знаем, насколько эти закономерности общие.
У проблемы происхождения высших растений есть и еще один интересный аспект. Как известно, эукариотные клетки бывают гаплоидными (с одним набором хромосом) или диплоидными (с двумя наборами). Целый организм тоже может быть гаплоидным, а может быть диплоидным. У всех стрептофитовых водорослей (кроме высших растений) организм гаплоидный. Единственная диплоидная стадия в их жизненном цикле — это зигота, которая сразу делится мейозом и распадается на гаплоидные клетки. И одноклеточные десмидиевые водоросли, и нитчатая спирогира, и пышно ветвящаяся хара — все это гаплоидные существа, гаплобионты.
Высшие растения — единственные из стрептофит, у кого возникла многоклеточная диплоидная стадия. Она называется спорофитом, а более архаичная многоклеточная гаплоидная стадия — гаметофитом (см. Современные высшие растения возникли в результате сдвига экспрессии генов, «Элементы», 10.04.2018). У современных высших растений спорофиты резко отличаются от гаметофитов, и у всех, кроме мхов, они в жизненном цикле доминируют. Сложный дифференцированный многоклеточный спорофит — пожалуй, важнейшее приобретение высших растений (рис. 1, фото 6). Стеббинс и Хилл предполагали, что в суровых наземных условиях у спорофита была выше жизнестойкость, аналогично тому, как и сейчас она часто повышается у полиплоидных разновидностей растений (больше чем с двумя хромосомными наборами).
В любом случае очевидно, что многоклеточный спорофит развился из одноклеточного спорофита, то есть из зиготы. И вот это уж точно истинное «бутылочное горлышко»: ведь собственной многоклеточной морфологии у зиготы нет. В этом смысле весь огромный морфологический мир спорофитов возник de novo — подобно тому, как могла бы возникнуть новая физическая вселенная после прохождения через сингулярность (см. также: Расширение белковой вселенной продолжается, «Элементы», 24.05.2010). Разумеется, некоторая преемственность при этом все равно имела место (иначе процесс, о котором мы говорим, просто не был бы эволюцией), но на морфологическом уровне она была сведена к минимуму. Так что крупные эволюционные изменения далеко не всегда полностью непрерывны.
Источник: elementy.ru
