Рис. 1. Тринидадские гуппи (фото © David Reznick) и их естественные местообитания — речки острова Тринидад (фото © Greg Grether). Фотографии с сайтов eurekalert.org и newsroom.ucla.edu
Эволюция полового поведения направляется не только половым, но и родственным отбором. Это проявляется в том, что в условиях, благоприятных для родственного отбора, конкуренция между самцами слабеет, а эгоистичные мужские адаптации, вредящие здоровью самок, редуцируются, что ведет к сглаживанию «конфликта полов». Новое исследование, проведенное на тринидадских гуппи, проиллюстрировало еще один аспект влияния родственного отбора на эволюцию полового поведения. Как выяснилось, вероятность того, что самец начнет ухаживать за самкой, определяется тремя параметрами: размером самки (крупные привлекательнее, потому что производят больше потомства), наличием или отсутствием конкурента (самки, уже имеющие ухажера, менее привлекательны), а также тем, является ли этот конкурент родственником: наименьший интерес у самца вызывают самки, за которыми ухаживает его родной брат. Результаты согласуются с гипотезой о том, что половое поведение самца направлено на максимизацию «совокупной приспособленности», то есть учитывает эволюционные интересы не только его собственных генов, но и генов родственников.
Результаты нескольких эволюционных экспериментов, проводившихся в основном на членистоногих, согласуются с гипотезой о том, что на эволюцию полового поведения влияет не только половой отбор, направляемый конкуренцией за половых партнеров, но и родственный (kin selection). Под действием родственного отбора развиваются адаптации, выгодные не столько индивиду, сколько его родне. При этом максимизируется совокупная приспособленность, то есть эффективность передачи в следующие поколения не только генов индивида, но и их идентичных копий, имеющихся у родственников (см. Inclusive fitness).
В этих экспериментах (о трех из них «Элементы» рассказывали, см. ссылки в конце новости) в центре внимания был так называемый конфликт полов (Sexual conflict). Этот метафорический термин описывает ситуацию, когда у одного из полов развиваются адаптации, полезные этому полу, но вредные другому. Например, назойливые ухаживания могут повышать репродуктивный успех самцов, вредя при этом здоровью самок. Как выяснилось, родственный отбор способен сгладить остроту конфликта полов (см.: Родственный отбор способствует кооперации между полами, «Элементы», 20.03.2017). Одним из результатов родственного отбора может стать менее агрессивная конкуренция между родственными самцами, что в конечном счете идет на пользу самке (см.: Самки медленнее стареют, если за них не конкурируют, «Элементы», 25.01.2014).
Результаты нового исследования американских ученых, опубликованные в журнале Nature Ecology & Evolution, наглядно иллюстрируют совместное влияние полового и родственного отборов на эволюцию брачного поведения. Оказалось, что самцы гуппи тонко подстраивают свое поведение к текущей ситуации, максимизируя совокупную приспособленность с учетом привлекательности самки, наличия самцов-конкурентов и степени своего родства с ними. Зная эти три показателя, можно, как выяснилось, довольно точно предсказать, как самцы будут распределять свои брачные усилия (mating effort), то есть попытки ухаживания, между имеющимися в группе самками.
Эксперименты проводились на выращенных в лаборатории рыбках, предки которых были пойманы в небольшом ручье на севере острова Тринидад (рис. 1). В общей сложности ученые наблюдали за 50 группами по 12 рыбок. В каждой группе было по шесть самок и шесть самцов, причем все рыбки, входящие в группу, были выращены в разных аквариумах. Братьев и сестер разделяли сразу после рождения (ведь гуппи — живородящие рыбы), чтобы отделить фактор родства от личного знакомства и проживания в одном аквариуме. Все самки в группе были неродственны друг другу и самцам. «Отсутствие родства» в данном случае означает, что как минимум три поколения предков подопытных рыбок не скрещивались друг с другом. Две самки из шести были мелкими (длина тела 19,1–29,6 мм), две — средними (25,0–29,5 мм), две — крупными (29,6–34,7 мм). Самцы были представлены двумя тройками родных братьев. В ходе тестирования условия в аквариуме (включая плотность рыбок и среднюю степень внутригруппового родства) были, как утверждают авторы, близки к наблюдаемым в природе.
Ученые исходили из следующих априорных соображений об оптимальном (с эволюционной точки зрения) мужском поведении. Самец гуппи тратит на ухаживание и попытки спаривания много времени и сил. Значит, в ходе эволюции у самцов могло развиться умение оптимальным образом распределять свои брачные усилия. В пределах досягаемости самца обычно находится больше одной самки (в эксперименте их было шесть). Следовательно, перед самцом стоит проблема выбора: за какой из самок ухаживать, а какую проигнорировать. Что при этом следует учитывать? Исследователи предположили, что оптимальная стратегия мужского поведения должна принимать во внимание три фактора.
Первый фактор — «репродуктивная ценность» самки. Известно, что крупные самки производят больше потомства, чем мелкие. Поэтому при прочих равных условиях самцу выгодно ухаживать за самыми крупными самками. Правда, самки гуппи практикуют полиандрию (спаривание с несколькими самцами), и для них характерна суперфетация (одновременное вынашивание потомства от нескольких отцов) (см.: Плацентарность не способствует мужской красоте, «Элементы», 16.09.2014). Если крупным самкам полиандрия свойственна в большей степени, чем мелким, это должно снижать ценность крупных самок с мужской точки зрения. Чтобы разобраться в этом, исследователи поймали в ручье 36 беременных самок и провели генетический анализ их потомства. «Ценность» каждой самки (то есть выгодность спаривания с ней с точки зрения эволюционных интересов самца) рассчитывали, как численность выводка, поделенную на количество отцов. Получилось, что размер самки является адекватным показателем ее ценности (рис. 2). То есть самцам действительно выгодно (при прочих равных условиях) предпочитать самых крупных самок.
Рис. 2. Ценность самки с точки зрения эволюционных интересов самца (выгодность спаривания с ней, по вертикальной оси) растет с увеличением размера самки (по горизонтальной оси). Ценность вычисляли путем деления числа потомков на число отцов, установленное по результатам генетического анализа мальков. Рисунок из обсуждаемой статьи в Nature Ecology & Evolution
Второй фактор — конкуренция с другими самцами. За одной и той же самкой часто ухаживают сразу два самца (но не более: случаи тройного ухаживания крайне редки). При одновременном ухаживании шансы самца на успешную копуляцию резко снижаются. Во время ухаживания самец преследует самку, время от времени совершая специфические движения (брачные демонстрации) и предпринимая попытки копуляции. Возможность совершить такую попытку есть только у того самца, который плывет непосредственно за самкой. Если ухажеров двое, каждый из них пытается занять эту выигрышную позицию, вклинившись между самкой и конкурентом.
Наблюдения показали, что при наличии конкурента частота попыток копуляции, предпринимаемых самцом, снижается в среднем на 47%. Это не зависит ни от размера самки, ни от родства самцов-конкурентов.
Отличить успешную копуляцию от неудачной попытки, по словам авторов, очень трудно, поэтому они учитывали только число попыток, но не копуляций. При этом известно, что копуляции у гуппи происходят сравнительно редко — гораздо реже, чем попытки. Поэтому вероятность того, что самка в процессе одного ухаживания, даже «двойного», спарится более одного раза, пренебрежимо мала. Кроме того, наблюдения показали, что наличие конкурента не влияет ни на продолжительность ухаживания, ни на частоту брачных демонстраций — только на частоту попыток копуляции. Опираясь на эти наблюдения и литературные данные, исследователи решили, что число попыток копуляции адекватно отражает ожидаемый репродуктивный успех самца. В таком случае получается, что наличие конкурента снижает целесообразность (выгодность) ухаживания за данной самкой на 47%.
Третий фактор — степень родства самцов-конкурентов. Известно, что гуппи каким-то образом отличают родню от чужаков (например, самки обычно избегают скрещивания с близкородственными самцами). Мужская конкуренция снижает репродуктивный успех обоих конкурентов, поэтому здесь открывается поле для родственного отбора. Иными словами, самец может воздержаться от ухаживания за самкой, возле которой уже вьется родственный самец, не только потому, что его собственные шансы на успешное размножение будут меньше, но и потому, что своим вмешательством он помешает размножиться родичу.
На этой основе авторы разработали модель, позволяющую предсказывать распределение брачного усилия самца между шестью самками в зависимости от трех параметров: размера самки, присутствия конкурента и собственного родства с этим конкурентом.
Целесообразность ухаживания за самкой x, находящейся в «конкурентном контексте» k, рассчитывалась по формуле Vx(k) = PxW(k), где Px — привлекательность самки как таковой (она рассчитывалась на основе графика, показанного на рис. 2), а W(k) — поправочный коэффициент, отражающий снижение выгодности ухаживания при неблагоприятном конкурентном контексте. Конкурентный контекст (k) складывается из двух составляющих: наличие/отсутствие конкурента и степень его родства с данным самцом. Степень родства (r) равна 0,5 для братьев и 0 для неродственных самцов.
Если за самкой в данный момент никто не ухаживает, то W(k) = 1 (целесообразность ухаживания определяется только размером самки). Если один ухажер уже есть, то W(k) = 1 − C − Cr, где C — это «плата за конкуренцию» (она считалась равной 0,47 по причинам, объясненным выше), а r — родство c конкурентом. Логика тут вполне прозрачная. Когда мы из единицы вычитаем C, мы учитываем прямой ущерб от конкуренции для данного самца. Когда мы дополнительно вычитаем Cr, мы учитываем ущерб для родственника, то есть принимаем в расчет уменьшение совокупной приспособленности в соответствии с теорией родственного отбора.
Наконец, если ухажеров уже двое, то W(k) = 0. Иными словами, модель предполагает, что самец никогда не пристраивается четвертым к уже имеющемуся «любовному треугольнику», что согласуется с наблюдениями.
В каждой из 50 групп был случайным образом выбран «фокальный» самец. Для него рассчитывалось ожидаемое распределение брачного усилия, то есть времени, потраченного на ухаживание за мелкими, средними и крупными самками, за которыми в это время никто не ухаживал, ухаживал неродственный самец или ухаживал родственный самец. Данные по двум самкам в каждом размерном классе усреднялись. Таким образом, всего было девять вариантов: мелкая самка без конкурента, мелкая самка с неродственным конкурентом и т. д. При этом в модельных расчетах учитывалось реальное (наблюдавшееся в данной группе из 12 рыбок) временное распределение всех возможных конкурентных контекстов для каждой самки. Такая поправка необходима, потому что, например, если за обеими крупными самками постоянно следовал хотя бы один конкурент, то у фокального самца не было возможности поприставать к крупной самке в условиях отсутствия конкуренции. Или, скажем, если за мелкими самками вдвое чаще ухаживали самцы, родственные фокальному, чем неродственные, то у фокального самца было вдвое меньше возможностей поухаживать за мелкими самками в контексте «неродственный конкурент», чем в контексте «родственный конкурент».
Результаты показаны на рис. 3. Видно, что они полностью соответствуют теоретическим ожиданиям. Во-первых, крупные самки явно пользовались большим мужским вниманием, чем средние и мелкие. Это соответствует идее о том, что крупные самки — более ценные партнеры с точки зрения эволюционных интересов самца, причем самцы адекватным образом подстраивают свое брачное поведение к этому обстоятельству.
Рис. 3. Распределение брачного усилия самцов по размерным классам самок и конкурентным контекстам. Брачное усилие — доля общего времени ухаживания, приходящаяся на каждую из девяти комбинаций (размер самки)/(конкурентный контекст), с поправкой на реальную доступность каждой комбинации в каждом опыте. Сплошные значки — реальные данные (средние значения для 50 фокальных самцов в 50 группах по 12 рыбок), пустые значки — предсказания модели. Горизонтальная ось — дискретная, значки располагаются не строго друг над другом только для удобства восприятия. Рисунок из обсуждаемой статьи в Nature Ecology & Evolution
Во-вторых, самки, за которыми в данный момент никто не ухаживает, привлекательнее самок, уже имеющих ухажера. Это тоже логично с эволюционной точки зрения: предпочитая «свободных» самок, самец минимизирует свои затраты на конкуренцию. Затраты в данном случае состоят в том, что при наличии конкурента самцу удается совершить за минуту ухаживания на 47% меньше попыток копуляции.
В-третьих, самцы реже интересуются самками, за которыми ухаживает родной брат претендента, чем самками, за которыми ухаживает неродственный самец. Это согласуется с идеей о влиянии родственного отбора на эволюцию брачного поведения. Под действием родственного отбора поведение самцов оптимизируется для увеличения совокупной приспособленности, что предполагает заботу не только о собственном размножении, но и о размножении родственников. Воздерживаясь от ухаживания за самкой, с которой уже общается брат, фокальный самец не только сам избегает конкуренции, но и спасает брата от 47-процентного снижения шанса на копуляцию.
Как показывает рисунок 3, модельные предсказания удивительно точно совпали с результатами наблюдений. Возможно, совпадение покажется чуть менее удивительным, если мы вспомним, что при вычислении этих предсказаний использовалось много эмпирических данных, включая формулу для перевода длины самки в ее «ценность» (рис. 2), величину «платы за конкуренцию» (C = 0,47), данные о родстве (r = 0,5 для братьев, r = 0 для неродственных самцов), а также данные о доступности каждой из девяти комбинаций (размер самки)/(конкурентный контекст) для фокального самца в каждом опыте. Тем не менее, столь точное совпадение модели с реальностью говорит о том, что логика моделирования была адекватной. Она позволяет, зная все перечисленные параметры, с большой точностью предсказывать поведение самцов гуппи.
Полученные результаты, по-видимому, являются самым убедительным на сегодняшний день свидетельством влияния родственного отбора на эволюцию брачного поведения и половой избирательности. Косвенные указания на это были и раньше (см.: У африканских рыб обнаружена склонность к инцесту, «Элементы», 07.02.2007), но в данном случае методика эксперимента оставляет меньше поводов для сомнений. Например, в ряде прежних работ эффект родства нельзя было отделить от эффекта знакомства и жизни в одинаковых условиях, потому что родных братьев, использовавшихся в опытах, выращивали вместе. В обсуждаемой работе братьев изолировали друг от друга сразу после рождения и выращивали порознь, что позволяет говорить об эффекте родства в чистом виде.
Кроме того, работа наглядно показала, что самцы гуппи практикуют так называемый «осторожный выбор» (prudent choice), умело балансируя между тягой к крупным самкам и избеганием конкуренции. Если бы все самцы преследовали только крупных самок, мужская «плата за конкуренцию» была бы очень высокой, а мелкие самки умирали бы девственницами. Этого не происходит, потому что наличие ухажера снижает фактическую привлекательность самки. В результате самец с большей вероятностью начнет ухаживание за небольшой, но свободной самкой, чем за крупной, но не одинокой.
Это должно способствовать выравниванию репродуктивного успеха, позволяя даже наименее привлекательным самкам успешно размножаться. Возможно, в этом состоит одно из объяснений пресловутого «парадокса токовища» (lek paradox): так называют давний вопрос о том, почему в популяциях сохраняется наследственная изменчивость по признакам, находящимся под действием сильного полового отбора (см.: Самки морских котиков — хорошие матери и плохие жены, «Элементы», 02.03.2007; Привередливость самок дрозофил помогает очищать генофонд от мутационного груза, «Элементы», 29.05.2018). Полученные результаты объясняют, почему в популяциях гуппи сохраняется наследственная изменчивость по размеру самок, хотя все самцы в принципе предпочитают крупных партнерш. Никакого парадокса в этом нет, поскольку наличие ухажера снижает фактическую привлекательность самки примерно вдвое. Иными словами, хорошие внешние данные сами становятся косвенной причиной снижения привлекательности, шансы у самок выравниваются, и половой отбор на увеличение размеров самок оказывается неэффективным.
Источник: elementy.ru
