Рис. 1. Слева: подорожник ланцетолистный (Plantago lanceolata). Это не тот подорожник, который мы в детстве с большим или меньшим эффектом прикладывали к царапинам и порезам, но тоже весьма обычный и широко распространенный вид. Справа: лист подорожника, покрытый мучнистой росой, то есть зараженный грибом Podosphaera plantaginis (общий и крупный план). Фото с сайтов ru.wikipedia.org и bladmineerders.nl
В природе ареалы большинства видов живых существ фрагментированы, так что часть популяций оказывается в относительной изоляции, а часть, напротив, в окружении других популяций. Теоретически и центральное, и периферийное положение имеют свои преимущества с точки зрения устойчивости популяции к паразитам. В изоляции меньше риск подхватить инфекцию от кого-то из соседей, а в популяциях, окруженных другими популяциями, больше генетическое разнообразие, что, как правило, препятствует эффективному распространению заболевания. Ситуация осложняется еще и тем, что паразит тоже может оказываться в выигрыше, если генетическое разнообразие в его популяции велико, например, благодаря половому размножению и сопутствующей ему рекомбинации. Но где же все-таки лучше оказаться: в центре или на периферии? Группа финских ученых в течение 15 лет исследовала несколько тысяч популяций подорожника ланцетолистного на Аландских островах. Это растение страдает от паразитического гриба-аскомицета Podosphaera plantaginis. Ученым удалось выяснить, что по крайней мере в изученной ими системе «паразит — хозяин», изолированное положение не является залогом успешного избегания инфекции на уровне популяции. Также было показано, что даже у паразитов генетическое разнообразие (≈половой процесс) является важнейшим фактором, влияющим на выживание. Таким образом, в исследовании было продемонстрировано, что обмен генами необходим как для процветания хозяина, так и для выживания паразита. Кроме того, биологами было получено, вероятно, первое эмпирическое свидетельство того, что девиз Черной Королевы («Бежать со всех ног, только чтобы остаться на месте») применим не только к хозяевам, но и к самим паразитам!
Хата с краю: изоляция с точек зрения эколога и эволюциониста
С точки зрения эколога, близость популяции к другим популяциям увеличивает шансы переноса инфекции между ними. Действительно, стоит патогену появиться в одной из групп живых существ, как близлежащие группы тоже оказываются под угрозой: из-за миграций переносчиков или сильного ветра заболевание может распространяться со скоростью лесного пожара. Таким образом, создается впечатление, что популяции, тесно связанные с другими, весьма уязвимы перед инфекциями, если сравнивать с изолированными популяциями. Это кажется вполне очевидным и логичным, но, с точки зрения ученого-эволюциониста, все с точностью до наоборот.
Тесная связь популяции с другими популяциями приводит к более активному обмену генами между ними: у животных опять же за счет миграций, а у растений может и впрямь «ветром надуть» благодаря ветроопылению. Активный обмен генами приводит к большему генетическому разнообразию внутри популяций. В свою очередь генетически неоднородные популяции более устойчивы к инфекциям. Дело в том, что все патогены в большей или меньшей степени специфичны. Некоторые генотипы хозяев более уязвимы для инфекции, другие — менее, а третьи и вовсе не уязвимы. Поэтому «разношерстные» в генетическом плане популяции более устойчивы к вымиранию, чем однородные. Пусть болезнь выкосит многих ее представителей, все равно найдутся те, кто выживут. Да и передача инфекции в таких популяциях затруднена, поскольку особи, уязвимые для инфекции, «разбавлены» особями, неспособными к дальнейшей передаче паразита. Поэтому эпидемии в таких группах теоретически должны быть более краткосрочны, а вероятность вымирания патогена выше. Конечно, бывают ситуации, когда паразит настолько суров, что полностью «выкашивает» однородную и неустойчивую к нему популяцию, но в естественных условиях такие случаи довольно редки. Обычно виды паразитов и виды хозяев, как опостылевшие друг другу супруги-старики, худо-бедно уживаются друг с другом на протяжении долгого времени.
Половой процесс — ключ к эволюционному успеху?
Пожалуй, наиболее успешная стратегия по поддержанию генетического разнообразия среди своего потомства известна как половое размножение, а точнее, половой процесс, поскольку далеко не у всех организмов обмен генетическим материалом подразумевает увеличение числа особей. Например, две инфузории могут встретиться, обменяться ядрами (микронуклеусами), а потом мирно разойтись, не отступая ни на йоту от идеологии чайлдфри. Вообще эволюционная роль полового процесса уже многие десятилетия представляет собой загадку для биологов.
Хотя очевидно, что в долгосрочной перспективе половой процесс — вещь необычайно полезная (генетическая рекомбинация позволяет создавать огромное разнообразие новых генотипов, которые позволяют живым существам приноравливаться к самым разнообразным условиям окружающей среды), объяснить, как половому размножению удается не проигрывать бесполому в эволюционной гонке в каждый конкретный момент времени, не так просто (см.: Половое размножение помогает отбору отделять полезные мутации от вредных, «Элементы», 01.03.2016 и В эволюции бактерий горизонтальный генетический обмен играет ту же роль, что и половое размножение у высших организмов, «Элементы», 09.04.2012). Половой процесс требует от действующих лиц немало суеты и лишних трат: мейоз, затраты на «бесполезных» самцов (если у этого вида есть самцы), возможные конфликты между участниками (каждому хочется вложить в потомство поменьше ресурсов, но передать ему побольше своего генетического материала) и т. п.
Все это должно приводить к тому, что особи, склонные к любовным утехам, должны проигрывать эволюционную гонку своим холодным бесполым собратьям (J. Lehtonen, H. Kokko, 2014. Sex), хотя разумеется, здесь я нарисовал максимально обобщенную картину. Другими словами, от полового размножения есть большая польза виду или популяции, но в ходе эволюции друг с другом конкурируют живые существа (точнее — их гены), а отнюдь не виды и популяции, и какой прок от полового процесса конкретной особи или гену — вопрос сложный.
Ее Величество
Чтобы объяснить существование полового процесса, выдвигались самые разные гипотезы. Из них, наверно, наиболее распространенной и общепринятой в настоящий момент является гипотеза Черной Королевы, которая предполагает, что половой процесс нужен для того, чтобы перемешивать гены, создавая новые комбинации, некоторые из которых будут более устойчивы к паразитам, чем комбинации генов в родительских организмах (постоянные читатели «Элементов» наверняка помнят об этом; см.: Современные паразиты опаснее прошлых и будущих, «Элементы», 12.12.2007). Другими словами, половой процесс позволяет вывести из-под удара инфекций хотя бы часть своего потомства. Стоит паразитам подобрать «ключи» к наиболее распространенной комбинации генов в популяции хозяина, как на эволюционную сцену выступает новая или более редкая комбинация, устойчивая к заболеванию. В противном случае популяции или даже целые виды хозяев могут быть оказаться под угрозой если не вымирания, то значительного сокращения численности (см.: R. Gozlan et al., 2005. Disease threat to European fish).
Однако обычно «счастливые» комбинации все-таки находятся. В таком случае гены, оказавшиеся в хорошей компании, получат конкурентное преимущество. Эти устойчивые гены распространятся в популяции, в свою очередь станут объектом более пристального внимания паразитов и со временем уступят место молодой генетической поросли. И так ad infinitum. В этой гонке по кругу может на протяжении многих тысяч и даже миллионов лет не быть победителя и проигравшего — стороны бегут со всех ног только, чтобы остаться на месте. Теоретически частоты генетических комбинаций в популяции хозяина и паразита могут бесконечно колебаться вокруг некоторых значений, при этом ни одна из сторон не сможет получить решающего перевеса.
Принципиальный момент, на который часто не обращают внимания, состоит в том, что в этой эволюционной беготне участвуют не только хозяева, но и паразиты (E. Decaestecker, L. Bulteel, 2019. Reproduction: Parasites opt for the best of both worlds)! Они тоже могут получать пользу от полового процесса, тасуя свои гены и создавая комбинации более устойчивые к защитным механизмам хозяина и неблагоприятным условиям окружающей среды.
Аланды полные… популяций подорожника
Но вернемся к основной теме статьи. Как же все-таки фрагментация популяции, то есть ее дробление на более мелкие части (субпопуляции), влияет на динамику инфекции? Есть ли выгода в том, чтобы находиться на отшибе, меньше контактируя с представителями других популяций, или, напротив, выгоднее быть в гуще эволюционных событий, получая максимальную пользу и удовольствие от генетической рекомбинации?
Чтобы ответить на эти вопросы, группа исследователей из двух финских университетов изучала взаимодействие между паразитическим грибом Podosphaera plantaginis и распространенным растением — подорожником ланцетолистным (Plantago lanceolata, рис. 1).
Рис. 2. Вверху: Аландские острова на карте (красные, рядом с материковой частью Финляндии), вблизи и из космоса. Это почти идеальное место для изучения метапопуляций — здесь есть огромное число мелких, частично изолированных мест обитания для флоры и фауны. Изображения с сайта ru.wikipedia.org. Внизу: Аланды с высоты «паразитологического» полета. На рисунке представлены данные лишь за один, не самый урожайный на паразитов год (2008). Красным обозначены вымершие популяции паразита, желтым — колонизированные заново, голубым — сохранившиеся с прошлого года. Популяции, в которых паразит в тот год не был обнаружен, а таких было большинство (см. график), на рисунке не обозначены. На графике — данные за 2001–2012 годы. Черные столбцы — доля популяций подорожника, где паразит присутствовал; красные — доля вымерших популяций паразита (как видите, таких почти всегда было большинство); желтые — колонизированные заново популяции; синие — сохранившиеся с прошлых годов. Рисунок из статьи J. Jousimo et al., 2014. Ecological and evolutionary effects of fragmentation on infectious disease dynamics, с изменениями
В качестве естественной лаборатории исследователи использовали Аландские острова — небольшой архипелаг в Балтийском море, принадлежащий Финляндии, но обладающий широкой автономией и особым статусом демилитаризованной зоны. На этих островах с мягким морским климатом благоденствуют овцы, три десятка тысяч жителей (Аланды — один из самых благополучных в финансовом плане регионов Европы) и подорожник, одних популяций которого на островах несколько тысяч (рис. 2). Ну, или это все одна большая фрагментированная популяция. К слову, под популяцией в работе подразумевали группы особей, обитающие на небольших лугах, представляющих собой нетронутые «островные» местообитания посреди агроландшафта. Локальные популяции, населяющие сеть таких лоскутных местообитаний, образуют метапопуляцию. Давайте чуть подробнее поговорим об этом важном для эволюционной экологии понятии.
Метапопуляция — популяция популяций, то есть несколько частично разделенных популяций, между которыми тем не менее возможен, хотя и затруднен, обмен генами, скажем, за счет миграции особей или, как в случае с подорожником, переноса пыльцы. Каждая конкретная популяция может вымереть, но освободившееся пространство будет рано или поздно занято пришельцами из других групп. Таким образом, хотя каждая популяция «смертна» и беззащитна перед превратностями бытия, метапопуляция в целом может существовать очень долгое время. Метапопуляции подобны идеям, существующим порой значительно дольше отдельных своих прозелитов.
Понятие метапопуляции было предложено Ричардом Левинсом (R. Levins, 1969. Some Demographic and Genetic Consequences of Environmental Heterogeneity for Biological Control) — американским ученым-коммунистом, чья молодость пришлась на 60-е, а жизнь могла бы послужить сюжетом для романа. За приверженность радикальным по американским меркам идеям он некоторое время даже был под пристальным наблюдением ФБР. Позднее очень многое для теории метапопуляций сделал известный финский матбиолог Илкка Хански (Ilkka Hanski).
К сожалению, предсказания математических моделей, созданных в рамках метапопуляционной теории, трудно проверить на практике, потому что это требует больших затрат времени и энергии. Действительно, даже для того, чтобы проследить за изменениями в одной популяции в течение нескольких поколений, требуется немало усилий. Что же тогда говорить о «популяции популяций»? Конечно, можно изучать метапопуляции, скажем, бактерий или простейших в лаборатории, но биологи имеют свои слабости, и для многих ученых исследования, выполненные на макрообъектах, да еще и в естественных условиях, обладают особой привлекательностью. Поэтому работа финских ученых, которым удалось, с одной стороны, подобрать подходящий для исследования метапопуляций объект, а с другой, на протяжении 15 лет выполнять титаническую полевую и экспериментальную работу, безусловно, заслуживает внимания.
Давайте остановимся на объектах исследования чуть подробнее.
Паразитический гриб и растение-хозяин
Гриб-аскомицет P. plantaginis является облигатным паразитом, то есть не мыслит своего существования вне связи с растением-хозяином (подорожником ланцетолистным). Паразит видоспецифичен — заражает, по-видимому, только один вид растений. Заражение проявляется в форме мучнистой росы — белесых высыпаний на поверхности листьев.
Собственно, белый налет — это мицелий, или грибница — основная часть тела паразита. Внутрь клеток растения внедряются только специальные выросты — гаустории, с помощью которых гриб питается. Получается, что растению-хозяину приходится делиться с нахлебником ресурсами, однако в случае с подорожником, зараженным P. plantaginis, это, как правило, не смертельно. Инфекция грозит растению смертью только в крайне неблагоприятных условиях окружающей среды. С другой стороны, на рост и размножение хозяина паразит оказывает весьма заметное негативное влияние, поэтому в условиях паразитической угрозы особи подорожника, устойчивые к мучнистой росе, получают конкурентное преимущество по сравнению с неустойчивыми. Проблема в том, что паразитическая угроза присутствует не всегда, а устойчивость к паразиту не дается бесплатно и требует от растения существенных энергетических затрат. Для растения, не встречающегося с грибом-паразитом, подобная защита — дорогостоящая и бесполезная игрушка, и обладать ею — все равно, что разгуливать по квартире в тяжелом бронежилете. Поэтому растения в разных популяциях сильно отличаются по своей восприимчивости к патогену. Там, где P. plantaginis обычен, многие особи подорожника устойчивы к этому паразиту, а там, где он редок, таких мало.
Механизм устойчивости/неустойчивости подорожника к мучнистой росе неясен. Авторы предполагают, что некоторые линии подорожника способны к распознаванию определенных линий гриба, а другие нет. На мой взгляд, это просто иной способ сказать, что о конкретных механизмах взаимодействия гриба и подорожника известно очень мало. Другое дело, что экспериментальные заражения указывают на значительные различия между особями P. lanceolata из разных популяций по их устойчивости к паразитическому грибу. Следует отметить, что подорожник ланцетолистный — ветроопыляемое растение, причем самоопыление этому виду не свойственно. Иначе говоря, растения могут обмениваться пыльцой, то есть генами, с представителями других популяций при условии, что эти популяции расположены не очень далеко.
Важно добавить еще несколько слов о биологии паразита. В течение относительно холодного и короткого финского лета P. plantaginis успевает завершить несколько циклов бесполого размножения, производя большое число мелких спор, переносящихся ветром. К сентябрю условия на Аландских островах становятся непригодными для бесполого размножения паразитического гриба, вероятно, из-за частых дождей, прибивающих споры к земле до того, как они успевают достигнуть нового хозяина. Чувствуя, что зима близко, паразит может перейти к половому размножению, производя покоящиеся споры, возникающие в результате слияния двух нитей мицелия (гиф). В идеале эти нити принадлежат разным особям — отличная возможность создать нечто новое в генетическом смысле. Если же подходящего партнера рядом не находится, то приходится ограничиваться самооплодотворением (сливаются нити одного и того же клона), что, конечно, ограничивает возможности получения новых генетических комбинаций. Сам гриб гаплоиден, то есть в каждом ядре содержится одинарный набор хромосом, а в результате слияния двух гиф образуется диплоидная зигота, которая потом делится мейозом, давая восемь гаплоидных аскоспор. Весной эти споры способны дать начало генетически обновленной грибнице P. plantaginis. Зимуют покоящиеся споры P. plantaginis на опавших листьях подорожника, причем холодное время года эти паразиты переживают далеко не во всех популяциях — ежегодно может вымирать от 23,3% до 90,9% популяций паразита (см. график на рис. 2).
Как изучали?
Чтобы установить, какие факторы играют важную роль в существовании метапопуляции паразита, а какие второстепенны, ученые в течение12 лет отслеживали выживание гриба P. plantaginis в разных популяциях хозяина, колонизацию им прежде не зараженных популяций и частоту встречаемости паразита в каждой популяции, параллельно регистрируя особенности среды обитания.
В ходе работы было обследовано несколько тысячах популяций подорожника. Исследователи проверяли наличие/отсутствие зараженных особей в сентябре, поскольку в последующие месяцы паразит уже не способен заражать новые популяции хозяина. Кроме того, они собирали данные об осадках в летние месяцы, освещенности, наличии в окрестности дорог или тропинок, доле высохших растений в популяции и площади, которую занимает каждая популяция. Наконец, ученые отмечали, насколько тесно популяции растений были связаны между собой. То же самое делалось и для популяций паразитов. Для этого использовали связность (connectivity) — метрику, определяющую связь интересующего нас места обитания с окрестными популяциями и учитывающую расстояние до этих популяций и их размер. По одному из определений связность характеризует возможность организмов (или их расселительных стадий: пыльцы, спор, семян и т. д.) перемещаться между местообитаниями (P. Kindlmann, F. Burel, 2008. Connectivity measures: a review). Чем больше других популяций поблизости, чем ближе они находятся и чем они крупнее, тем выше связность.
Помимо полевых исследований, авторы статьи провели лабораторные эксперименты по искусственному заражению растений, пытаясь определить, будут ли растения из более связанных с другими популяций устойчивее к заражению P. plantaginis.
В течение многолетней научной работы финские ученые исследовали разные факторы, предопределяющие успех или неудачу участников рассматриваемой системы «паразит — хозяин». Так, одна из их статей была посвящена особенностям популяции растения-хозяина (J. Jousimo et al., 2014. Ecological and evolutionary effects of fragmentation on infectious disease dynamics). А в прошлом году ученые опубликовали статью о генетической структуре популяций самого паразита и его возможностях обмениваться генами с другими представителями своего вида, то есть осуществлять половой процесс (A.-L. Laine et al., 2019. Variable opportunities for outcrossing result in hotspots of novel genetic variation in a pathogen metapopulation). В ней выясняли, что влияет на генетическое разнообразие паразита в популяции, и насколько велика вероятность того, что растение будет заражено двумя разными клонами гриба, так как эти два фактора во многом предопределяют возможность генетической рекомбинации P. plantaginis в той или иной популяции подорожника. Здесь важно отметить, что заражения разными клонами паразита могут быть либо независимыми друг от друга, либо заражение одним клоном гриба может увеличивать или, напротив, уменьшать успех следующего клона-оккупанта (чтобы уменьшить конкуренцию, например). Проведя эти предварительные изыскания, биологи попробовали выяснить, способствует ли половой процесс лучшей адаптации паразита к условиям окружающей среды, то есть успешной зимовке. Эта часть исследования проводилась на тех же Аландских островах в течение четырех лет (2012–2015 гг.).
Я не буду подробно вдаваться в методы исследования, поскольку это требует довольно много специальных терминов и знаний. Скажу только, что исследователями при помощи добровольцев-студентов была проделана поистине титаническая работа по сбору и генотипированию нескольких десятков тысяч образцов P. plantaginis из почти трех тысяч популяций подорожника.
Изоляция не предохраняет от инфекции
В 2001–2012 гг. доля зараженных популяций была невелика (как правило, не более 7% от общего числа популяций), хотя в разные годы очень многие популяции подорожника «переболели» мучнистой росой. При этом, как я уже отмечал, каждую зиму существенная часть колоний паразитов вымирала, и летом гриб колонизировал многие популяции хозяев заново (см. рис. 2). Таким образом, инфекция словно перепрыгивала с одного местообитания на другое, нигде не задерживаясь надолго. Достаточно сказать, что лишь в одной популяции подорожника паразит присутствовал в течение всех 12 лет наблюдений (рис. 3, А). Какие же факторы были ответственны за выживание гриба в популяции подорожника, а также за успешную колонизацию новых популяций?
Рис. 3. Размеры популяции подорожника (А) и расстояние до ближайшей зараженной популяции (D) были соответственно положительно и отрицательно связаны c риском инфекции. При этом в местах, где встречался паразит, осадков выпадало меньше (Е). Кроме того, P. plantaginis чаще находили на более освещенных (F) и пересеченных дорожками (B) участках. А вот в популяциях подорожника, тесно связанных с другими популяциями, паразит чувствовал себя не очень комфортно и вымирал чаще, чем в более изолированных местах обитания (С). Напомню, что связность, которую авторы исследования используют как безразмерную величину, характеризует ожидаемый уровень иммиграции на определенный участок местообитания. С увеличением связности увеличивается и вероятность иммиграции. Рисунок из статьи J. Jousimo et al., 2014. Ecological and evolutionary effects of fragmentation on infectious disease dynamics, с изменениями
Многие результаты оказались вполне предсказуемыми и хорошо соотносящимися со здравым смыслом. Так, количество осадков в летние месяцы отрицательно коррелировало с вероятностью колонизации новых популяций подорожника паразитами. Особенно важным оказалось количество осадков в августе — последнем месяце, когда условия благоприятствуют переносу спор P. plantaginis (рис. 3, Е). Вероятно, это связано с тем, что во влажном воздухе затруднено распространение спор гриба. И вообще, в более влажных местах обитания инфекция встречалась реже. Из нашей повседневной практики мы склонны делать вывод, что грибам нравится сырость, но P. plantaginis — гриб необычный, предпочитающий, в отличие от многих своих собратьев, сухие условия.
Кроме того, если на участке, где рос подорожник, была дорога или тропинка (вопреки названию подорожник растет не только вдоль дорог), то паразит там встречался чаще, вымирал реже, был многочисленнее, а колонизировал такие популяции успешнее (рис. 3, B). Здесь тоже все понятно: где дорога, там и свободное пространство, и движение, и ветру есть где разгуляться. Все это вместе создает подходящие условия для распространения спор. Интересно и то, что гриб чаще встречался в менее затененных местах (рис. 3, F), которые обычно являются менее влажными и лучше «продуваемыми», а потому, вероятно, и более подходящими для распространения нашего паразита.
Однако наиболее любопытные результаты исследования относились к проверке гипотез о распространении инфекции в метапопуляции. Так, в соответствии с экологической точкой зрения на динамику инфекции, в более крупных популяциях хозяев паразиты встречались чаще, а вымирали реже (рис. 3, A), да и колонизировать такие популяции было проще (рис. 3, D). Эти результаты кажутся интуитивно понятными. Меньшая популяция паразитов имеет меньше шансов пролезть сквозь бутылочное горлышко и выжить зимой в неблагоприятных погодных условиях. Более крупная популяция хозяев чаще подвергается заражению паразитическими грибами просто потому, что предоставляет спорам больше мест, где они могут осесть и успешно прорасти. Не сюрприз и то, что популяции подорожника, расположенные ближе к зараженным популяциям, имеют большие шансы быть колонизированными и меньшие шансы избавиться от паразитов.
Однако вопреки «экологическим» предсказаниям метапопуляционной теории, изолированные популяции подорожника оказываются менее защищенными от инфекции, чем находящиеся в центре густой популяционной сети (рис. 3, С). Казалось бы, наличие большого числа соседей должно ставить популяцию в уязвимое положение: стоит только кому-то в окрестностях «подцепить» болячку (=спору), как все вокруг тоже должны заболеть, но на деле ничего подобного не происходит. Напротив, популяции, окруженные соседями, реже «заболевали» мучнистой росой, быстрее «выздоравливали» и даже переносили болезнь легче — в таких популяциях паразит был менее многочисленным. Вот этот результат уже тянет на полновесный сюрприз, поскольку он несколько контринтуитивен. Объяснить его можно более интенсивным обменом генами между тесно связанными популяциями подорожника, что способствует большему генетическому разнообразию популяции и появлению растений, устойчивых к паразитам.
Правда, сами авторы исследования указывают и на возможную альтернативную интерпретацию полученных данных. Успешное противостояние популяций подорожника паразиту в более густонаселенных районах может объясняться не только большим генетическим разнообразием, но и большим количеством ресурсов, которые растения могут потратить на борьбу с инфекцией. Если в данной местности подорожник благоденствует, то больше ресурсов может быть направлено на борьбу с паразитом.
Результаты экспериментальных заражений в лаборатории подтвердили, что растения из периферийных популяций менее устойчивы к инфекции, чем представители групп, находящихся в тесном кольце других популяций (рис. 4). Впрочем, достоверность этого результата — на границе статистической значимости, и его не стоит использовать для далеко идущих выводов. Тем не менее исследование в целом довольно убедительно свидетельствует о том, что популяции, свободно обменивающиеся генами с другими популяциями, более устойчивы к инфекциям, чем популяции, перенос генов в которые затруднен. Эти результаты могут говорить о важной роли полового процесса в защите потомства от паразитической угрозы (W. D. Hamilton et al., 1990. Sexual reproduction as an adaptation to resist parasites (a review); о том же в более популярной форме можно прочитать в главе Власть паразитов из книги М. Ридли «Секс и эволюция человеческой природы»).
Рис. 4. В популяциях подорожника, окруженных другими популяциями, растения были в целом более устойчивы к экспериментальному заражению P. plantaginis. Впрочем, объективно говоря, зависимость тут довольно слабая. Рисунок из статьи J. Jousimo et al., 2014. Ecological and evolutionary effects of fragmentation on infectious disease dynamics, с изменениями
Любопытно, что ранее изолирующие поведенческие механизмы — ксенофобия и коллективизм (внутригрупповая сплоченность по сравнению с открытостью к чужакам) — были предложены как возможные механизмы, ответственные за избегание инфекций в человеческих популяциях (C. L. Fincher et al., 2008. Pathogen prevalence predicts human cross-cultural variability in individualism/collectivism). Впрочем, история учит нас, что и людям изоляция плохо помогает в борьбе с эпидемиями (вспомним уязвимость европейцев перед сифилисом, а индейцев перед оспой в эпоху завоевания Нового Света). С другой стороны, если механизмы поведенческой изоляции появились в ходе развития человеческого общества как способ защиты от инфекций, то в определенных условиях от них, видимо, есть какая-то польза.
Паразиты и Черная Королева
С хозяевами более или менее ясно, а вот как обстоит дело паразитами? Идут ли половой процесс и генетическое разнообразие им на пользу? Как выяснилось, — идут!
И здесь часть полученных результатов, как водится, была несколько тривиальной, хотя и от этого не менее важной. Так, частота появления новых генетических линий паразита зависела от его изначального генетического разнообразия в популяции. Кроме того, важным фактором был и размер популяции паразита, что довольно логично. Чем больше популяция, тем больше вероятность того, что в ней окажется больше редких генотипов (за счет мутаций или миграций). Неожиданным было то, что близость других популяций не влияла на генетическое разнообразие гриба в популяции. На самом деле, был определенный тренд, намекающий на то, что генетическое разнообразие в популяциях P. plantaginis, теснее связанных с другими популяциями этого паразитического гриба, выше, но этот тренд не был статистически достоверным.
Более любопытным является тот факт, что паразиты, относящиеся к разным клонам, чаще встречались на одном растении, чем предполагает случай. Другими словами, если подорожник оказывался подходящим хозяином для одного клона, то и другому клону было проще закрепиться на этом растении.
Существуют, как минимум, два не исключающих друг друга объяснения этому факту. Во-первых, растение, подошедшее в качестве хозяина одному клону, может быть менее устойчивым к данному паразиту в принципе (скажем, у таких особей подорожника хуже развиты защитные механизмы или меньше ресурсов для борьбы с захватчиком). Во-вторых, и это объяснение более увлекательно, клон-первопроходец может volens nolens создавать для своих последователей более подходящие условия. И это не будет просто праздным альтруизмом. Дело в том, и это, пожалуй, самый интересный результат обсуждаемого исследования, что клоны P. plantaginis получают от соседства с другими клонами того же вида самую непосредственную пользу. Она заключается в том, что споры гриба, образовавшиеся в результате полового процесса, гораздо лучше переживают зиму (рис. 5), чем споры, образованные в результате самооплодотворения. Во всяком случае — статистически. Некоторые наверняка выживают хуже… но в этом и есть сама сущность полового процесса: получить генетически разнообразное потомство, а там господь распознает своих. Главное, что погибнут не все, а весной и летом паразиту достаточно закрепиться на одном-двух листочках подорожника, чтобы спустя несколько месяцев заразить существенную часть его популяции. А потом… а потом все начнется сначала.
Рис. 5. Слева: вероятность успешной зимовки паразита в 2014–2015 гг. Более «теплые» тона соответствуют тому, что у паразита больше шансов пережить зиму. Справа: вероятность успешной зимовки в зависимости от того, сколько линий паразита было обнаружено в данной популяции по результатам исследования десяти зараженных растений подорожника. Там, где было найдено несколько линий паразита, то есть вероятность генетической рекомбинации была высока, была высока и вероятность выживания популяции паразита в неблагоприятных погодных условиях. Там же, где паразит пребывал в одиночестве, его шансы на выживание были куда ниже. «Женщины без мужского общества блекнут, а мужчины без женского глупеют», — писал А. П. Чехов. Растения без возможности рекомбинировать вянут, а паразиты погибают, — мог бы добавить он сегодня! Рисунок из обсуждаемой статьи в eLife, с изменениями
Таким образом, финские биологи получили очень убедительные, хотя и косвенные свидетельства того, что Черная Королева правит бал не только в царстве хозяев, но и в царстве паразитов, а генетическое разнообразие внутри популяций — непременное условие как успешного противостояния инфекциям, так и успеха самих инфекций. Ну, а за какую сторону «болеть», читатель может решить самостоятельно.
Источник: elementy.ru
